乳腺癌瘤周影像组学研究进展

吴佩琪

doi:10.3877/cma.j.issn.1674-0807.2023.05.008

中华乳腺病杂志(电子版) >

2023 , Vol. 17 >Issue 05: 301 - 304

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1674-0807.2023.05.008

综述

乳腺癌瘤周影像组学研究进展

吴佩琪 ^,^†

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518081　深圳，南方科技大学盐田医院/深圳市盐田区人民医院放射科

通信作者：吴佩琪，Email：810997887@qq.com

收稿日期: 2022-06-28

网络出版日期: 2023-11-30

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广东省医学科学技术研究基金项目(B2022071)

深圳市科技计划项目(JCYJ20210324132809023)

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Peritumoral radiomics of breast cancer

Peiqi Wu ^,^†

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Received date: 2022-06-28

Online published: 2023-11-30

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摘要

乳腺癌严重危害女性健康，影像学检查是实现乳腺癌早期发现、早期诊断的重要手段。影像组学通过提取医学影像的高通量特征并进行定量分析，在乳腺癌研究领域得到了广泛应用。随着研究的深入，瘤周影像组学特征中蕴含的肿瘤微环境相关信息逐渐受到重视。近年来，研究者将瘤周影像组学特征纳入到乳腺癌相关影像组学研究中，并取得了较好的成果。本文旨在对瘤周影像组学在乳腺癌良恶性病变鉴别、分子标志物和分子分型、新辅助治疗疗效及淋巴结转移预测等方面的研究进展进行总结，从而为乳腺癌患者的精准治疗提供思路。

关键词： 乳腺肿瘤; 影像组学; 瘤周

本文引用格式

吴佩琪 . 乳腺癌瘤周影像组学研究进展[J]. 中华乳腺病杂志(电子版), 2023 , 17(05) : 301 -304 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1674-0807.2023.05.008

根据统计数据，乳腺癌已成为全球第一大癌症^[1]^,是女性死亡的重要病因^[2]。近十年来，中国的乳腺癌患者也逐年增加^[3,4]。影像学检查是实现乳腺癌早期发现、早期诊断的主要手段，对患者的治疗结果和整体预后改善非常重要。目前，可使用的各类影像学方法包括乳腺X线、数字化断层X线、超声、CT、MRI和正电子发射断层显像(positron emission tomography, PET)等^[5]。影像组学是指从放射影像的图像中高通量地提取大量影像特征，将影像组学数据与临床信息等数据结合起来，可提高诊断、预后和预测的准确性^[6,7]。影像组学在乳腺病变良恶性鉴别、乳腺癌分子分型、新辅助治疗效果评估、预后预测等方面已经取得了一定的成果。然而，这些研究大多是基于乳腺癌原发灶的影像组学特征，忽视了可能蕴含肿瘤微环境信息的瘤周影像组学特征。肿瘤微环境在肿瘤进展和转移中具有重要意义^[8]。不同乳腺癌患者的肿瘤异质性及肿瘤微环境不一致^[9]，这可能是导致相同临床分期乳腺癌却具有不同预后的原因^[10]。动态增强磁共振成像(dynamic contrast enhanced magnetic resonance imaging, DCE-MRI)可以无创评估乳腺癌肿瘤微环境中的乏氧程度，并评估新生血管情况^[11]。研究发现，MRI图像中乳腺癌原发灶周围0~3 mm的瘤周影像特征与乳腺癌浸润淋巴细胞密度相关，提示瘤周影像组学特征可以表征乳腺癌肿瘤微环境^[12]。近年来，部分学者也注意到既往研究只纳入乳腺癌原发灶影像组学特征可能存在的缺陷，逐渐将乳腺癌瘤周影像组学特征纳入到研究中，取得了一定的研究成果。本文将乳腺癌瘤周影像组学相关研究进展总结如下。

一、瘤周影像组学用于乳腺良恶性病变鉴别

虽然活组织检查是乳腺癌诊断的金标准，但活组织检查是一种有创的侵入性检查，且难以反映肿瘤内部情况。基于各种影像检查图像的瘤内和瘤周影像组学特征有可能用于无创诊断乳腺癌，具有良好的临床应用前景。Zhou等^[13]对133例乳腺良恶性肿瘤患者的DCE-MRI上瘤内区域进行分割，然后将瘤内感兴趣区(region of interest, ROI)分别放大1.2、1.5、2.0倍，得到含瘤周区域的ROI，结果发现基于小范围瘤周区域(1.2倍)影像组学特征建立的乳腺癌良恶性肿瘤鉴别模型具有最高的准确率(91%)，这提示结合瘤内和少量瘤周组织的影像组学特征的模型诊断效果优于仅包含瘤内组织影像组学特征的模型。Lee等^[14]发现从DCE-MRI的减影图和T₂加权像上提取的"瘤内+瘤周"影像组学特征在鉴别乳腺良恶性病变方面的性能已经与放射医师经验性评估相当，结合两者构建的双模态模型则可进一步提高诊断性能。该研究证明了融合多参数MRI的影像组学分析方法用于鉴别乳腺良恶性病变的可行性。肖冰冰等^[15]尝试采用乳腺灰阶超声和应变弹性超声的双模态图像对乳腺良恶性病变进行影像组学研究，分别提取了瘤内、瘤周(瘤内ROI边缘向周围扩展5 mm)和"瘤内+瘤周"区域的影像组学特征构建乳腺良恶性预测模型，结果发现结合了灰阶超声、应变弹性超声的双模态图像以及"瘤内+瘤周"影像组学特征的模型诊断效能最高，曲线下面积(area under the curve, AUC)达0.890，准确度达0.827。以上研究表明，瘤内和瘤周影像组学特征联合、多参数多模态医学图像联合可提高乳腺良恶性病变鉴别诊断的效能，有望成为无创诊断乳腺癌的辅助手段。

二、瘤周影像组学在乳腺癌分子标志物和分子分型方面的研究进展

乳腺癌的分子分型主要包括Luminal A型、Luminal B型、HER-2过表达型、三阴性乳腺癌。影像科医师尚无法通过肉眼分析影像图准确预测乳腺癌的分子分型。影像组学技术在乳腺癌分子标志物和分子分型预测方面具有一定的优势，不仅可以反映乳腺肿瘤整体信息，还具有方便快捷、无创、可重复等优点。

在乳腺癌HER-2状态预测方面，研究发现距原发灶最外缘9~12 mm的DCE-MRI瘤周纹理特征可比瘤内纹理特征更好地鉴别HER-2阳性乳腺癌患者，AUC达0.85^[12]。Li等^[16]的研究证实，基于DCE-MRI的瘤周(肿瘤边缘向外扩展4 mm)影像组学特征在预测HER-2表达方面具有一定的价值，并且联合瘤内和瘤周影像组学特征的模型比单独的瘤内或瘤周影像组学模型具有更高的诊断效能。进一步研究发现联合弥散加权成像(diffusion weighted imaging, DWI)和表观弥散系数(apparent diffusion coefficient, ADC)的双模态MRI瘤内和瘤周影像组学特征模型在预测HER-2状态方面具有更高的诊断效能(AUC＝0.860)，优于单独的瘤内或瘤周影像组学特征模型^[17]，但该研究提取的影像组学特征是基于肿瘤最大层面的二维ROI，可能导致部分肿瘤信息丢失，影响预测模型的准确性，需要进一步验证。以上研究表明，结合瘤内和瘤周影像组学特征有可能鉴别出HER-2阳性乳腺癌，为治疗决策提供了有益的辅助工具，这也意味着对肿瘤及瘤周的定量分析可能为临床医师了解乳腺癌的生物学特征和靶向治疗反应提供有价值的线索。

在乳腺癌患者Ki-67预测方面，基于DCE-MRI的瘤内和瘤周影像组学特征联合模型具有良好的诊断效能，AUC达0.875^[16]。有学者进一步探究了多模态影像组学在预测乳腺癌Ki-67方面的价值，结果发现，对全视野数字乳房X线摄影(full-field digital mammography, DM)、数字乳腺断层合成(digital breast tomosynthesis, DBT)、DCE-MRI和DWI 4种医学影像来说，基于同一种医学图像建立的Ki-67预测模型中，联合瘤内和瘤周特征的模型预测性能最高^[18]。进一步分析发现，4种图像中DCE-MRI和DWI联合模型具有更高的AUC和特异度，但敏感度较低。以上研究表明，瘤周影像组学特征提供的补充信息具有重要的临床意义，联合多模态医学图像及瘤内+瘤周影像组学特征可能进一步提高乳腺癌Ki-67的预测精准度，具有较大的应用潜力。

在乳腺癌分子分型预测方面，研究发现基于DCE-MRI的瘤内和瘤周(瘤体向外扩展5 mm)影像组学特征模型在预测三阴性乳腺癌时具有最高的诊断效能^[19]，AUC和准确度分别为0.81和83.3%，优于单独的瘤内或瘤周影像组学模型，但该研究样本量较少，三阴性乳腺癌仅23例，还需进一步扩大样本量并增加多中心数据进行验证。李宝明等^[20]的研究同样证实：基于DCE-MRI的瘤内和瘤周影像组学联合模型在鉴别分子分型方面的表现优于单独的瘤内或瘤周影像组学模型，并且在鉴别Luminal A型与三阴性乳腺癌时诊断效能最高，但AUC仅为0.75。Niu等^[21]进一步对DM、DBT、DCE-MRI和DWI等4种模态的医学图像进行了瘤内和瘤周(肿瘤边缘向外扩展4 mm)影像组学特征提取，并用于乳腺癌分子分型预测模型构建，结果发现，在鉴别Luminal A型和Luminal B型方面DM+DBT模型优于DCE+DWI模型，在鉴别HER-2过表达型和三阴性时则是DCE+DWI模型优于DM+DBT模型。以上研究表明，多模态瘤内、瘤周联合的影像组学特征在乳腺癌分子分型预测方面具有潜在的应用价值，但未来仍需更大样本、多模态影像数据建模，以提高乳腺癌分子分型预测的准确性。

三、瘤周影像组学用于乳腺癌新辅助治疗的疗效评估

乳腺癌新辅助治疗包括化疗、靶向治疗及内分泌治疗等，目的是将不可手术的乳腺癌降期为可手术的乳腺癌、不可保留乳房的乳腺癌降期为可保留乳房的乳腺癌，从而改善患者预后。影像组学分析可量化乳腺癌治疗前后变化，用于新辅助治疗效果尤其是病理完全缓解(pathological complete response, pCR)的评估。Qi等^[22]发现基于CT的瘤周影像组学特征模型在预测新辅助化疗后pCR时预测性能优于瘤内影像组学模型，但该研究的瘤周特征只提取了肿瘤边缘向外扩展1 mm的范围，而肿瘤分割时肿瘤边缘较难与实际肿瘤边缘完全相符，过小的瘤周范围很难完全涵盖乳腺癌瘤周微环境信息，还需进一步研究确定最佳瘤周区域范围。周佳丽等^[23]提取了55例局部进展期乳腺癌患者新辅助治疗前DCE-MRI上的瘤内和瘤周(沿肿瘤边界向外扩展5 mm)影像组学特征，结果也证实瘤周影像组学特征模型的准确性比瘤内影像组学特征模型更高，学者认为瘤周影像组学预测pCR的价值更高可能与乳腺癌瘤周组织包含了更多与pCR反应相关的信息有关，但该研究样本数量较少，需要更大样本的研究进一步验证该模型。Hussain等^[24]进一步探讨了基于治疗前、治疗早期、治疗中期3个时间点的DCE-MRI影像组学对新辅助化疗后pCR的预测价值，结果发现，基于瘤周区域(瘤内区域膨胀3~5个像素)的影像组学模型具有最佳的预测性能(AUC＝0.98)，优于瘤内影像组学模型，并且综合治疗前和治疗早期、中期的3个时间点后，影像组学特征模型可进一步改善预测性能。

虽然以上研究结果均认为瘤周影像组学特征在预测pCR方面具有很高的价值，但联合瘤内和瘤周影像组学在预测pCR方面可能具有更大的优势。Huang等^[25]发现基于治疗前增强CT的瘤内和瘤周(肿瘤边缘5 mm)影像组学联合模型在预测乳腺癌pCR方面优于单独的临床病理模型、瘤内影像组学模型、瘤周影像组学模型。Braman等^[26]基于治疗前DCE-MRI的研究也证实，联合瘤内和瘤周影像组学特征的模型在预测乳腺癌新辅助化疗后pCR方面的表现优于单独的瘤内或瘤周影像组学模型。另一项研究^[27]发现基于DCE-MRI的瘤内和瘤周影像组学联合模型优于单一的模型，4~6 mm范围的瘤周影像组学特征可能包含与pCR预测相关的信息最多。Mao等^[28]则发现，基于增强光谱乳房X线摄影5 mm范围的瘤周影像组学特征模型在预测pCR方面的性能优于瘤内影像组学特征模型和10 mm范围的瘤周影像组学特征模型。

以上研究证明了瘤周影像组学特征在乳腺癌新辅助治疗疗效方面的预测价值，但乳腺癌原发灶周围多大范围的瘤周影像组学特征对提高新辅助治疗疗效预测的价值最高？这个问题尚不明确，亟待进一步研究。此外，联合不同时间点的医学影像组学特征模型可能进一步改善其对乳腺癌新辅助治疗疗效的预测性能，而基于多模态医学影像的瘤周影像组学在乳腺癌新辅助治疗疗效方面的研究尚未见报道，笔者期待相关研究能提供更多的参考。由于早期准确评估治疗效果可以最大程度地减少不必要的化疗，并使患者治疗的中期调整能够获得更好的临床结果，基于各种医学影像的瘤内和瘤周影像组学特征模型在乳腺癌新辅助治疗疗效的预测方面已经展现出了一定的价值，有可能发展成为判断乳腺癌患者是否进行新辅助化疗的辅助手段。

四、瘤周影像组学用于预测乳腺癌淋巴结转移

乳腺癌TNM分期中，淋巴结转移是患者预后的独立影响因子。如何在乳腺癌术前无创精准预测腋窝淋巴结转移情况，对乳腺癌患者的分期、治疗和预后等都有着重大意义。Liu等^[29]发现基于DCE-MRI的瘤内和瘤周影像组学特征以及临床病理特征的融合模型在乳腺癌前哨淋巴结转移预测方面具有最佳的性能，AUC为0.869，但该研究的大多数DCE-MRI图像都是在对原发肿瘤进行活组织检查后收集的，活组织检查引起的出血或水肿区域难以避免地被纳入了癌灶ROI中，可能严重影响提取的影像组学特征。Ding等^[30]的研究在证实联合DCE-MRI的瘤内和瘤周影像组学特征在预测乳腺癌前哨淋巴结转移方面的价值的同时，还进一步探究了不同范围(原发灶向外扩展2、4、6、8 mm)的瘤周影像组学特征对最终模型的预测性能的影响，结果提示较好的瘤周范围可能是4、6、8 mm，但该研究尚不能确定哪个范围最佳。邓鹏飞等^[31]的研究同样提示，包含部分瘤周组织区域的DCE-MRI影像组学特征能够提高乳腺癌腋窝淋巴结转移预测模型的效能。Sun等^[32]发现对于乳腺癌的超声图像，联合瘤内和瘤周影像组学特征的淋巴结转移预测模型明显优于单独的瘤内或瘤周影像组学模型，并且以卷积神经网络(convolutional neural network, CNN)方法构建的模型达到了最佳AUC(0.95)，明显优于其他模型。Obeid等^[33]提取了DCE-MRI上瘤内、瘤周(肿瘤边缘向外扩展10 mm)和全乳房的影像特征进行分析后发现，定量指标中瘤周脂肪比率与患者腋窝淋巴结阳性率显著相关(r＝0.532)，提示瘤周特征可能包含了与乳腺癌腋窝淋巴结转移密切相关的信息。上述研究证明了瘤周影像组学特征对预测乳腺癌淋巴结转移具有重要意义，但融合多模态影像的瘤周影像组学特征用于预测乳腺癌淋巴结转移的研究尚未见报道，笔者期待未来开展相关研究，进一步改善乳腺癌淋巴结转移预测的准确度。

五、瘤周影像组学在乳腺癌其他方面的研究进展

针对乳腺癌预后预测，Han等^[34]分析了275例来自癌症影像数据库(The Cancer Imaging Archive, TCIA)的乳腺癌患者的MRI图像，结果显示瘤内和瘤周影像组学特征与乳腺癌患者的无复发率和总生存率之间具有明显的相关性(P<0.050)。基于超声的瘤内和瘤周影像组学特征是三阴性乳腺癌患者风险分层的潜在生物标志物。此外，整合了瘤内+瘤周影像组学特征和独立临床病理学变量的模型可以有效地改善个体预后评估，并辅助治疗决策^[35]。

针对乳腺癌患者的远处转移风险，李晓虹等^[36]提取了154例乳腺癌患者DCE-MRI和T₂WI图像上瘤内和瘤周(肿瘤边缘向外扩展10 mm)影像组学特征，分析结果发现，瘤内影像组学特征+瘤周影像组学特征+临床病理特征三者联合的模型具有较高的预测效能，训练集和验证集的AUC分别为0.902、0.830。该研究提示多模态瘤内和瘤周影像组学特征联合模型能更全面地反映乳腺癌的特征，有望为乳腺癌远处转移风险提供预测工具。

此外，Xu等^[37]还发现基于DCE-MRI的瘤内和瘤周影像组学特征联合模型可预测乳腺癌导管内成分，作者分析这可能与浸润性乳腺癌的瘤周影像组学特征包含了预测导管内成分的有用信息有关，这将有助于制定乳腺癌患者的个体化手术计划。

六、结语

从国内外研究现状可以看出，随着影像组学在乳腺癌领域的应用，瘤周影像组学也成为影像组学自我完善的重要环节。瘤周影像组学可提供乳腺癌瘤周微环境信息，并在乳腺良恶性病变鉴别、分子分型、新辅助化疗疗效、前哨淋巴结和腋窝淋巴结转移及预后预测等方面展现出独特的优势。基于瘤周影像组学的乳腺癌研究目前仍然存在一些问题，如图像获取无标准规范、ROI勾画方式多样导致特征不稳定、特征选择和建模方法不同导致模型预测性能差异较大等。基于多模态医学图像的瘤周影像组学研究尚较少，采用的多模态医学图像的种类和数量差异较大，需要进一步研究明确哪些医学图像联合可获得最佳预测效能。此外，由于瘤周影像组学的特征提取依赖于瘤周范围的界定，瘤周范围过小可能遗漏含有乳腺癌肿瘤微环境的部分组织信息，但瘤周范围过大则会过多纳入正常组织，从而影响肿瘤微环境的定量。目前不同研究所采用的瘤周区域大小不一，其中蕴含的乳腺癌瘤周信息也不尽相同，就目前的研究进展来看，影像检查图像上具体多大范围的瘤周区域可以较好地代表乳腺肿瘤微环境的信息尚不能完全确定，亟待更多相关研究的出现，以建立更为准确的预测模型，辅助乳腺癌临床决策。

参考文献

原文顺序 | 文献年度倒序 | 文中引用次数倒序

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