乳腺癌前哨淋巴结微转移

孟心语; 张玮

doi:10.3877/cma.j.issn.1674-0807.2023.01.007

中华乳腺病杂志(电子版) >

2023 , Vol. 17 >Issue 01: 36 - 39

DOI: https://doi.org/10.3877/cma.j.issn.1674-0807.2023.01.007

综述

乳腺癌前哨淋巴结微转移

孟心语 ¹ ,
张玮 ^,¹^,^†

展开

^1.325000　温州医科大学附属第一医院乳腺外科

通信作者：张玮，Email：577410671@qq.com

收稿日期: 2021-12-16

网络出版日期: 2023-04-20

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Sentinel lymph node micrometastases in breast cancer

Xinyu Meng ¹ ,
Wei Zhang ^,¹

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Received date: 2021-12-16

Online published: 2023-04-20

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摘要

前哨淋巴结微转移这一概念自从发布以来就备受关注，其临床意义及治疗方式成为研究热点。尽管临床指南推荐前哨淋巴结活组织检查替代腋窝淋巴结清扫术作为微转移的首选治疗方式，但由于微转移对预后的影响程度未有定论，具体操作及后续辅助治疗成为新的难题。笔者回顾近年来国内外相关文献，对微转移的临床意义及其治疗方式进行了总结。

关键词： 乳腺肿瘤; 淋巴结; 微转移

本文引用格式

孟心语 , 张玮 . 乳腺癌前哨淋巴结微转移[J]. 中华乳腺病杂志(电子版), 2023 , 17(01) : 36 -39 . DOI: 10.3877/cma.j.issn.1674-0807.2023.01.007

乳腺癌的发病率约占女性恶性肿瘤的30%，以每年0.5%的幅度增加，是全球女性发病率最高的恶性肿瘤，并且乳腺癌患者有年轻化的趋势^[1]。淋巴结的状态与乳腺癌的分期、治疗及预后明显相关，其中前哨淋巴结(sentinel lymph node，SLN)的状态决定了腋窝淋巴结的后续治疗方式，前哨淋巴结活组织检查(sentinel lymph node biopsy，SLNB)作为评估SLN转移的手段已得到较为广泛的应用^[2]。对于SLNB检测出的SLN阳性患者，主要实施腋窝淋巴结清扫术(axillary lymph node dissection，ALND)，但其并发症对患者生存质量的影响不容忽视^[3]。随着微转移这一概念的提出，豁免ALND成为可能。学者们开展了一系列SLN微转移患者预后和治疗方面的研究。同时，新辅助治疗后SLN微转移的临床意义及治疗方式也成为了另一个热点话题。

一、定义与检测

在美国癌症联合会(American Joint Committee on Cancer，AJCC)第8版TNM分期系统中，使用微米尺测量出SLN的最大单个转移灶，根据其大小分为3种病理类型：宏转移、微转移和孤立肿瘤细胞簇(isolated tumor cell，ITC)^[4]。宏转移指一个或多个最大转移灶的直径>2.0 mm；微转移指单个最大转移灶直径>0.2 mm且均≤2.0 mm或单个淋巴结单张组织切片中肿瘤细胞数量超过200个；ITC指最大转移灶直径≤0.2 mm。除此之外，根据RT-PCR检测结果、免疫组织化学和HE染色，都可以对微转移进行不同的分类。

随着各种检测技术的进步与免疫标志物的发现，对SLN微转移的临床检测方法也逐渐走向多样化、精准化，主要包括病理学、免疫学、分子检测学、影像学方法等。

病理学检测方法主要有3种：连续切片法(serial sectioning，SS)、冰冻切片(frozen section，FS)和印片细胞学(touch imprint cytology，TIC)方法。SS是检测SLN转移最早的方法，但操作复杂，耗费成本高，耗时长^[5]，多用于术后患者。目前应用较多的方法为FS单独或联合使用TIC，由于组织的丢失和扭曲，前者对于微转移有较高的假阴性率，而后者对于微转移灶的检测敏感度较低^[6]。尽管如此，由于其简便、快速与高敏感性，FS是最常用于术中识别SLN微转移的方法。

免疫组织化学法是应用最广的淋巴结转移检测方法，其检出率高于HE染色，光学显微镜可以检测出的最小转移灶直径不超过100 μm^[7]。研究发现，与连续切片相比，免疫组织化学法可以提高微转移灶约8%~17%的检出率^[8]。但由于其假阳性率高、耗时长、价格贵等因素，美国临床肿瘤学会并未建议常规应用免疫组织化学法^[8]。

目前检测SLN微转移的方法还有RT-PCR和一步核酸扩增法(one-step nucleic acid amplification，OSNA)。与传统HE染色相比，RT-PCR具有高敏感度、高特异度、低假阴性率等优点^[9]。OSNA则是通过测定被细胞角蛋白19标记的RNA含量来判断腋窝淋巴结是否有转移灶。研究显示，OSNA对于ITC和微转移灶的敏感性高于常规病理检查，并且不会导致过度治疗(如不必要的ALND和术后辅助放射治疗)^[10]。

乳腺超声作为常规筛查乳腺癌的影像学手段，对SLN微转移灶的检出率较低。但近年研究发现，当超声提示有形态改变，特别是长径/短径<2且长径≥0.8 cm时，应怀疑有微转移^[11]。同时，研究者发现正电子发射断层显像(positron emission tomography，PET)对微转移灶的检出率远高于超声，假阴性率也低于超声^[12]。

二、临床意义

1．SLN微转移与非SLN转移的关系

理论上，SLN中的每一个细小转移灶均应引起重视，可能会引起术后复发转移，从而影响患者生存率。随着微转移概念的提出，部分医师为了提高患者术后生存质量而豁免ALND，但如果此时非SLN已被累及，复发、转移和二次手术的风险将大大升高。因此，众多学者对非SLN转移的影响因素展开了研究。SLN微转移与非SLN累及情况相关。2006年，van Rijk等^[13]的研究显示：SLN微转移患者的非SLN转移率为19%，提出SLN微转移可能与非SLN转移相关。2007年，van Dearuzen等^[14]发现有13%的SLN微转移患者发生非SLN转移。van la Parra等^[15]发现有21%的SLN微转移患者ALND术后出现非SLN转移。Boler等^[16]发现：尽管SLN宏转移与SLN微转移患者的非SLN转移率分别为50%和11.5%,但SLN微转移仍可作为非SLN转移的预测因素之一(OR＝0.28, 95%CI：0.08~0.99)。这些研究结果均提示SLN微转移与非SLN转移的概率呈正相关。

但也有一些相反的研究结果。2018年，SERC临床研究^[17]显示：SLN微转移与SLN宏转移的非SLN转移率分别为9.5%和23.9%，说明与SLN宏转移相比，SLN微转移有可能是非SLN转移的保护因素。2021年，李毓冰^[18]对SLN转移进行Logistic分析，发现SLN微转移对非SLN转移无明显影响，而SLN宏转移为非SLN转移的独立影响因素。Lale等^[19]使用更加精确的剑桥模型对非SLN转移进行了多因素分析，他们将SLN转移直径作为定量变量，发现SLN转移直径与非SLN转移风险呈正相关，且进一步的受试者操作特征曲线分析提示，当SLN转移直径>10.5 mm，即SLN宏转移时，非SLN转移率明显增加。

综上所述，虽然SLN微转移是否可以影响非SLN转移未有定论，但SLN宏转移对非SLN转移率的影响大于SLN微转移。这也成为SLN微转移患者豁免ALND的证据之一。

2．SLN微转移对生存预后的影响

淋巴结转移与乳腺癌患者的治疗及预后相关，其中N₀和N₁期患者的治疗和预后皆有较大差异。随着病理检测技术的提高，淋巴结微转移检出率逐渐增加。淋巴结微转移作为乳腺癌分期中介于N₀和N₁期之间的分期，其临床意义受到了广泛关注。

2010年，de Boer等^[20]用随机效应Meta分析来计算乳腺癌患者5、10年的病死率、复发率及OS率，与SLN阴性患者相比，SLN微转移患者的OS明显降低，提出SLN微转移患者预后比SLN阴性患者差的观点。Andersson等^[21]开展的前瞻性研究发现，虽然SLN微转移患者的OS与SLN阴性患者相比差异无统计学意义，但前者5年特异性病死率高于后者，前者5年DFS低于后者。随后，Bae等^[22]分析了T₁期乳腺癌患者的预后影响因素，SLN阴性患者5年OS和DFS分别为98.1%和95.9%，SLN微转移患者分别为92.5%和90.8%，即SLN微转移与SLN阴性的乳腺癌患者预后比较，差异有统计学意义，但是，相比于淋巴管侵袭、ER阴性等因素对预后的影响，SLN微转移对预后的影响较小。因此，大多数研究忽略了SLN微转移是乳腺癌患者预后影响因素的可能性。由此可见，SLN微转移对患者预后存在一定的影响，可能增加术后复发及转移风险，这也解释了为什么预后较好的淋巴结活组织检查阴性患者中仍有部分患者死于术后复发及转移。然而，2014年，Houvenaeghel等^[23]发现SLN微转移患者与SLN阴性患者的5年OS差异无统计学意义，但其局部复发率明显升高。2021年，Hetterich等^[24]研究显示，SLN微转移患者的10年OS和DFS与SLN阴性患者相比，差异无统计学意义。因此，SLN微转移是否为一个独立的预后影响因素尚无定论。

三、临床治疗策略

(一)SLN微转移患者的治疗方式

ALND作为SLN转移患者的标准治疗方式，能有效减少术后复发与转移，但其明显的术后并发症如上肢功能障碍、感觉减退、淋巴肿胀等降低了患者的生存质量^[3]。由于SLN微转移对患者预后的影响远小于宏转移，SLN微转移患者能否免行ALND是临床研究的热点。

ACOSOG Z0011随机3期临床试验^[25]将保留乳房术后cT_1~2N₀(1~2枚SLN微转移)的患者分为SLNB组和ALND组，SLNB组的10年OS非劣于ALND组，且2组DFS差异无统计学意义。IBCSG-23-01随机3期试验^[26]选取了相同条件的患者，发现SLNB组的10年DFS非劣于ALND组。这2项研究证实了SLNB非劣于ALND。

然而，分子分型、手术方式等决定了部分乳腺癌患者需要实施术后辅助治疗。AATRM研究^[27]将肿块直径<3.5 cm的SLN微转移患者随机分为ALND组和豁免ALND组，2组5年复发率分别为1%和2.5%。Lim等^[28]将乳房切除术后的pT_1-2N_1mi患者随机分为SLNB组和ALND组，2组的腋窝局部复发率分别为1.1%和0.6%，其5年DFS和OS差异无统计学意义。SENOMIC前瞻性研究^[29]选取了SLN微转移且未接受ALND的乳腺癌患者，其3年无事件生存率为96.2%，OS为97.6%，且预测5年无事件生存率也将远超预测值(80%)。这3项研究的患者均在豁免ALND后实施了常规辅助治疗，因此，SLNB联合术后辅助治疗或许可以代替ALND，成为SLN微转移患者的首选。

即使采用术后联合辅助治疗，仍有部分学者反对SLN微转移患者豁免ALND。Pepels等^[30]研究发现豁免ALND后仅行SLNB的SLN微转移患者的复发率明显升高。Wu等^[31]选取了美国国家癌症数据库中14 025例T_1-2N_1miM₀期实施乳房切除术的患者，包括2 657例接受放射治疗的患者与11 361例未接受放射治疗的患者，2组患者的OS比较，差异无统计学意义(P＝0.95)。为减少选择偏倚，Patel等^[32]在监测，流行病学和最终结果数据库(Surveillance, Epidemiology, and End Results，SEER)中筛选了5 878例T_1-2N_1miM₀期乳腺癌患者，发现1 202例接受术后辅助放射治疗与4 676例未接受辅助放射治疗患者的OS(HR＝1.03，95%CI：0.841.25，P＝0.794)和癌症特异生存期(HR＝0.98，95%CI：0.77~1.25，P＝0.862)相比差异无统计学意义，证明术后放射治疗对SLN微转移患者的预后影响不大。Luo等^[33]得出了相同的结论。另外，在Hetterich等^[34]的多因素分析中，辅助化疗对微转移患者的DFS和OS影响不明显，但由于其部分患者接受了其他辅助治疗，并不能将此研究结果作为否定辅助化疗的有力证据。

NCCN指南指出，仅有SLN微转移的患者可豁免ALND，但需评估其他危险因素^[35]。中国抗癌协会推荐SLN微转移患者豁免ALND的条件如下：(1)未接受过新辅助治疗；(2)浸润性癌cT_1-2期；(3)保留乳房术后患者需行后续全乳放射治疗与全身系统治疗^[36]。这2个指南对SLN微转移患者的推荐治疗也反映了豁免ALND后辅助治疗的必要性。

随着乳腺癌进入精准治疗时代，研究发现复发系数-局部复发(recurrence index -local recurrence，RI-LR)模型可以通过检测特定基因预测T_1-3N_1-2M₀期患者的局部复发风险，从而将其分为低危组和高危组，2组未行术后辅助放射治疗的10年无局部复发生存率分别为100%和75.5%，高危组实施术后辅助放射治疗的10年无局部复发生存率增至93.7%，而低危组并未获益^[37]。随后，一种更符合中国人群基因组的RecurIndex模型也被用于预测pT_1-2N₁M₀期乳腺癌的局部复发风险^[38]。这2个模型是否对SLN微转移患者的术后辅助放射治疗具有指导意义还需要进一步研究。

(二)SLN微转移与新辅助治疗

新辅助治疗包括新辅助化疗(neoadjuvant chemotherapy，NAC)与新辅助内分泌治疗(neoadjuvant endocrine therapy，NET)。目前NAC术后SLN微转移，甚至ITC，也不被视为腋窝病理学完全缓解，因为这两种情况都说明新辅助治疗后肿瘤细胞仍存在于淋巴结中^[4]。2019年，美国国家癌症数据库的研究显示，NAC后SLN微转移可能导致较差的预后，其5年OS为79.5%，而NAC后ypN₀期患者的5年OS为88.9%，亚组分析显示，SLN微转移患者比pN₀期患者增加了2.2倍的死亡风险^[39]。但Canavese等^[40]发现，NAC后的pN₀期患者与SLN微转移患者的10年DFS和OS比较，差异均无统计学意义。

根据NCCN指南，接受NAC后，患者出现任何淋巴结残留都应实施ALND^[35]。但部分学者提出可以用SLNB代替ALND。2017年，van Nijnatten等^[41]发现NAC术后SLN阴性和SLN微转移患者的5年OS和DFS比较，差异均无统计学意义。Chun等^[42]将NAC术后的N₁期患者(包括SLN微转移和宏转移)分为SLNB组与ALND组，进行了中位时间为71个月的随访，单因素和多因素分析显示2组的腋窝无复发生存期、无远处转移生存期、OS和DFS的差异均无统计学意义。因此，SLNB可能代替ALND作为NAC后SLN微转移的治疗方式。

与NAC不同，NET后SLN微转移患者与pN₀期患者的5年OS比较，差异无统计学意义^[43]。尽管这方面研究不多，但大多数学者支持NET后SLN微转移的患者可以采取与pN₀期患者相同的后续治疗方式。

四、结语

随着影像及病理检测技术的进步，微转移的检出率逐渐提高。迄今为止，大多数研究显示SLN微转移对乳腺癌患者预后有影响，而这种影响可能会被SLNB术后其他辅助治疗抵消。因此，SLNB联合术后辅助治疗代替ALND是可行的。另外，可以通过基因模型预测局部复发风险，这为SLN微转移患者实施术后辅助放射治疗提供了新思路。值得注意的是，新辅助治疗后检测出SLN微转移的临床意义不同于未接受新辅助治疗的SLN微转移，而对于此类患者能否用SLNB替代ALND将成为新的研究方向。

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原文顺序 | 文献年度倒序 | 文中引用次数倒序

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